Small mammals in a changing world: distributional, demographic and behavioural responses to environmental heterogeneity with implications for host-parasite-pathogen relationships

Abstract

Arters demografi og funksjonelle roller i miljøet er styrt av samspillet mellom individers iboende tilstand, abiotiske og biotiske forhold, inkludert mellom-artsforhold som vert-parasitt interaksjoner. Slike interaksjoner har generelt blitt undersøkt med langtidsserier og de mange ulike faktorene er lite vurdert. I denne avhandlingen, så har jeg brukt en multi-faktoriell nisje-basert tilnærming for å predikere små pattedyrs proksimate respons på miljø-, klima- og antropogene faktorer, og deres tidsromlige påvirkning på vert-parasitt-sykdom-mønstre. Det ble gjennomført levende fangst av småpattedyrsamfunnet på tvers av breddegrader (Norge og Italia) og over en høydegradient (fra 500 til 2500 moh.). Med et feltdesign som baserte seg på manipulering av mattilgjengelighet, og transekter langs heterogene habitat, vurderte jeg driverne i småpattedyrsamfunnets komposisjon og demografi, og kaskadeeffektene fra antall parasitter og overføring av både vanlige og nye patogener. Jeg fant at småpattedyrs overlevelse var avhengig av en iboende sesongsyklusitet og at den kun ble forsterket av mattilgjengelighet ved krevende værforhold. Likevel så var populasjonsstørrelsen hovedsakelig styrt av klimatiske begrensninger og mattilgjengelighet. Når opportunistiske og dominerende gnagere og ikke-dominer arter var sympatriske, så viste de motsatte demografiske tendenser i forhold til mattilgang der de ikke-dominerende artene fikk redusert overlevelse og populasjonsstørrelse, som indikerer utnyttelses- og interferenskonkurranse (Paper I). Når romlige komponenter i disse mønstrene ble kontrollert for, så fant jeg at mattilgangen for gnagere også reduserte deres romlige utbredelsesområde. Etterhvert som den lokale tettheten av de mest opportunistiske artene økte og jevnheten (evenness) ble redusert, så forsterket høye flått-tettheter gnagernes flåttbelastning, spesielt hos tyngre individer. I sum så vil en ansamling av primær- og sekundærverter på matstasjoner, og mer generelt i antropogene fragmenterte landskap, trolig øke sannsynligheten for å kunne fullføre flåttenes livssyklus. Dette induserer en forsterket flåttbelastningen i enkle vertssamfunn (Paper II). Langs den alpine høydegradienten fant vi støtte for at flått kan trives i et mildere klima som forårsaket av klimaendringer. I tråd med dette kan vertssamfunnets komposisjon og utbredelse over høydegradienten bli påvirket av klimarelaterte forhold. I samsvar med dette, fant jeg at generalister (som klatremus) også var utbredt på høyereliggende områder, de var sympatriske med arter mer tilpasset høyereliggende klima som snømarkmus og markmus. Denne endringen i distribusjonen av generalister og vektorer, var også fulgt av utbredelsen av vanlige gnager- og vektorbærte patogener som syntes å være fordelt på ulike høydenivåer, et aspekt som trenger videre studie (Paper III). Noen protozoer, som Hepatozoon spp. (Paper IV), kan spille en sterk epidemiologisk rolle gjennom næringsnettet. For å konkludere, denne avhandlingen har belyst flere økologiske komplekse forhold omkring små pattedyr i sårbare økosystem. På makro- og mikroskala, brukte vi eksperiment for å demonstrere konsekvenser fra klima og menneskelige forstyrrelser på små pattedyrs samfunn og populasjoner, og deres implikasjoner for menneskers og økosystemers helse.

Abstract

The demography of species and their functional role in the environment are governed by the interplay between individual internal state, external abiotic and biotic conditions, as well as by interspecific interactions, including host-parasite relationships. Generally, these interactions in wild systems have been investigated by long-term studies, and the different components were so far rarely evaluated ensemble. In this dissertation, I implemented a multi-factorial niche-based approach to predict small mammals’ proximate responses to environmental, climatic and anthropic factors, and their implications for host-parasite-disease spatio-temporal patterns. For this purpose, live-trapping targeting the small mammal community was performed across a wide latitudinal (Norway and Italy) and altitudinal (from 500 to 2500 m a.s.l.) gradient. Through field experimental designs based on manipulation of anthropogenic food availability, and longitudinal transects across heterogeneous habitats, I assessed the drivers of small mammal community composition and demography, and the cascading effects on the parasitic load and the circulation of common and emergent pathogens. I found that small mammal survival depended on intrinsic seasonal cycles and was enhanced by food availability only where harsh climate conditions occurred. Conversely, population size was mainly determined by climate constraints and food availability. When opportunistic, dominant rodent and subordinate vole species were sympatric, they showed opposite demographic trends in presence of anthropogenic food, with the subordinate species decreasing both survival and population size, likely pointing at exploitative and interference competition (Paper I). When the spatial components of these patterns were explicitly accounted for, I found that rodents also decreased their spatial range in presence of anthropogenic food. As the local density of the most opportunistic species increased and evenness decreased, their tick burden was amplified at high tick environmental density, especially in heavier individuals, and diluted at lower tick availability. To sum up, the overlap and aggregation of primary and secondary hosts at feeding sites, and more in general in anthropic, fragmented landscapes, likely enhances the completion of the tick life-cycle, inducing tick-burden amplification in a simplified community of hosts (Paper II). Ticks could also thrive in milder climatic conditions due to climate change, as observed along the Alpine altitudinal gradient. Similarly, the composition and altitudinal distribution of the host community can be affected by climate-related abiotic conditions. In accordance with this expectation, I detected the occurrence of generalist species (e.g. bank vole) also at high altitudes, so resulting sympatric with harsh climate specialists, such as snow and field voles. This upward distributional shift of generalist species, and vectors alongside, were also accompanied by circulation of common rodent- and vector-borne pathogens that seemed to show altitudinal segregation, an aspect that needs further investigation (Paper III). Among these, some protozoans, such as Hepatozoon spp. (Paper IV), that may hold a strong epidemiological role along the food web. In conclusion, this dissertation elucidated some complex ecological relationships that involve small mammals in sensitive ecosystems. At macro- and micro-scale, we experimentally demonstrated the cascading consequences of climate and anthropic disturbances on small mammal communities and populations, and their implications for the health of humans and ecosystems.